Desde entonces, camiseta manchester united el Wigan permaneció nueve temporadas consecutivas en primera división hasta que descendió dos categorías seguidas. En la Copa de Inglaterra de 1934-35, el Wigan Athletic derrotó por 6-1 al Carlisle United en la Primera ronda, estableciendo el récord de la mayor victoria de un equipo amateur a un equipo profesional, un récord que no se rompe hasta hoy. En la temporada 1964-65, el Wigan Athletic ganó su primer título de la Liga de Cheshire desde que regresó a la liga, con el máximo goleador Harry Lyon anotando 66 goles.